生命科學

章魚與烏賊的視聽生活

章魚和烏賊以獵捕其他動物維生,因此往往耳聰目明,但是我們對於牠們視覺與聽覺的了解,還剛在起步階段。

撰文/嚴宏洋

生命科學

章魚與烏賊的視聽生活

章魚和烏賊以獵捕其他動物維生,因此往往耳聰目明,但是我們對於牠們視覺與聽覺的了解,還剛在起步階段。

撰文/嚴宏洋

重點提要
■頭足類的演化已有5億5000萬年的歷史,現生種中以鸚鵡螺、章魚和烏賊為代表。尤其是章魚被認為是無脊椎動物中智力最高的,而這與牠們的視覺功能有直接的關聯。
■過去認為章魚是色盲,但是最近的電生理實驗,卻顯示牠們可以看到黃綠色和藍色。虎班烏賊的偽裝能力,會受牠幼小時生長環境背景對比程度高低的影響。
■神經電生理的研究顯示,章魚和烏賊都有聽覺能力。而平衡石囊內的感覺細胞,是負責解析聲音訊號的構造。

在今年世界盃足球賽因全程準確預測球隊敗而成名的章魚「保羅」,令世人對牠的「智力」有很深刻的印象。章魚和牠的近親烏賊(包括墨魚、花枝),在台灣是大家所喜愛的佳餚,這兩類味美可口的海鮮,都是屬於頭足類的生物。顧名思義,「頭足類」就是把腳與頭直接連結的動物,在分類上,頭足綱是軟體動物門裡的一綱,現生種約有780種左右。在這一綱裡現生的種類,可再細分為包括鸚鵡螺的鸚鵡螺亞綱,以及包括章魚和烏賊的蛸亞綱。


章魚和烏賊除了體型上有明顯的差異外,最大的區別是章魚有八隻腳(八腕總目),烏賊則有十隻腳(十腕總目)。頭足綱的游泳方式,是利用水的噴射動力,水被吸入鰓之後,因為肌肉的收縮使鰓的空間減少,導致水從由足演變而成的漏斗管噴出,並且能夠用漏斗控制方向。若與以尾巴推進的方式(例如魚類)相比,這是比較耗費能量的游動方式,相對效率會隨著體型增大而降低。也因為這種限制,有些種類演化出以行走的方式(例如章魚)在海底行動,或以擺動外套膜上的翼狀肌肉(例如烏賊)來移動。


章魚其實不是色盲

頭足類以獵捕其他的動物為食,通常肉食動物需要敏銳的感官,以提高獵食的效率,因此科學家一直都對牠們的視聽能力頗感興趣。1990年,兩位義大利科學家訓練章魚去攻擊水族箱中兩個不同顏色的球。若是攻擊紅色的球,則給予魚肉做為獎賞;若是攻擊白球,就以短暫的電流處罰。一共有30隻章魚接受這項訓練,而平均只要16次的訓練,章魚就可學會選擇紅球而避免白球。另一組則是接受相反的訓練,攻擊紅球會被處罰;攻擊白球則被給予獎賞。一共有14隻章魚接受這項訓練,而平均只要21次就可以學會。


為了要證明章魚也有「觀察學習」的能力,研究者在訓練章魚的時候,水族缸以透明玻璃隔開的另一邊,有另一隻章魚在觀察整個訓練的過程,然後再讓這隻章魚去選擇紅、白球。讓研究者大開眼界的是,這隻觀察到攻擊紅球會有獎賞的章魚,在150次的攻擊中,有129次去攻擊紅球,而只攻擊了白球13次。而觀察攻擊白球可被獎賞的章魚,在總數70次的測試中,攻擊了白球49次,紅球7次。更有意思的是,在一旁的章魚只要觀察四次的訓練,就能分辨出兩個色球所代表的獎賞與處罰的意義。這個很簡單的實驗,是學界首次證明章魚有「觀察學習」的能力,章魚的智力從此更受到注意。


但是最吊詭的是,1977年一位研究者以行為選擇的方式,證明章魚是色盲。那麼前述的紅、白球的選擇,又是根據什麼能力呢?研究者認為章魚是依據紅、白球與背景對比的差異去判斷。我的助理鍾文松(目前就讀於澳洲昆士蘭大學博士班)研究章魚對色光的反應,發覺章魚的視網膜細胞能對藍光(波長470nm)、綠光(540nm)、黃綠光(566nm)產生電生理反應,但是對黃光(605nm)和紅光(630nm)則沒有任何反應。就視覺生理而言,當一種動物能區別兩種不同顏色時,就不算是色盲。章魚在我們的研究中能看到從黃綠色到藍色約100奈米(nm)波距的色光,因而很難說牠是色盲,這個問題還有待研究來釐清。


由清華大學焦傳金和我共同指導的博士生李懿欣,則在實驗室中將剛孵化出的虎班烏賊分成兩組。一組養在很均勻灰色底質(低對比)的水族缸,另一組則養在黑白相間棋盤式底質(高對比)的水族缸。然後隔週將每隻烏賊先後置放在低對比和高對比底質的缸內,觀察牠們在表現「迷彩偽裝」能力上的差異。結果顯示在高對比底質下成長的烏賊,牠們迷彩偽裝的能力遠比在低對比底質環境下長大者來得好。這意味著烏賊在成長過程中所收集到環境中的視覺訊號,會影響到後天偽裝能力的表現。



烏賊的聽覺比章魚更敏銳


從1910年起研究者就發現,眼睛瞎了的章魚仍然能感覺水流的震動。在1956年,科學家觀察到盲眼的章魚,對於敲打水族箱玻璃所產生的聲音,會有反應行為。這可算是人們開始了解到章魚可能有聽覺。1961年,研究者發現到,烏賊在聽到180赫茲(每秒的震動次數)的聲音時體色會改變;1976年野外的觀查,則發現烏賊會被漁船引擎發出的600赫茲的聲音所吸引;1988年,兩位德國學者以電生理的方式,記錄到小烏賊頭上有「頭線」(head line)的構造,類似魚類的側線,可以感受3.5~200赫茲的水波震動,但對於較高頻的震動則沒有反應。


對於頭足類的聽覺,1960年英國皇家學院院士楊恩(J. Z. Young)就提出一個假說,認為頭足類的平衡石細胞除了負責平衡的感覺外,應該也可偵測水下的聲音。但是頭足類到底有沒有聽覺能力,仍然沒有定論。1996年,我在美國肯塔基大學生物系的研究團隊,發展出「聽覺腦波記錄技術」(auditory brainstem response, ABR),記錄魚類在接受聲音的刺激時所產生的「聽覺腦波」。2004年我回到台灣後,英國普利茅斯大學的羅威爾(Joseph M. Lovell)與我合作,用這種方法研究英國西南沿海產的普通對蝦(common prawn, Palaemon serratus)是否有聽覺。我們發現蝦子有聽覺能力,也發現到主管平衡作用的平衡石囊內的感覺細胞,同時也是解析聽覺訊號的所在,這是無脊椎動物首次被證明有聽覺腦波的存在。2007年,德國基爾大學的台裔德籍研究生胡永安到我的實驗室,想從事有關頭足類感覺神經生理的研究,於是我建議他用這個方法去研究頭足類是否有聽覺能力。


在鍾文松的帶領下,他們兩人以台灣盛產的來氏擬烏賊(Sepiotheutis lessoniana)和真章魚(Octopus vulgaris)為材料,量測這兩種頭足類動物聽覺能力上的差異。他們先對受測試的動物給予簡單的肌肉麻醉,然後將ABR的記錄銀電極置放在聽覺器官附近,另一支參考電極則放置在頭部附近,並將動物置放於水箱中,而聲音訊號則經由動物上方的喇叭從空氣傳入水中。當音壓較高時,所激發的腦波強度會比低音壓所激發的低。而當音波強度低到所激發的腦波失去了再現性時,能使得激發腦波有再現性的最低音壓,就被定義為這個個體在特定音頻時的「閥值」(threshold)。經由電腦程式的控制,我們對不同的音頻逐一給予測試,發現這兩種頭足類間聽覺生理上的幾項差異。


烏賊的聽覺範圍在400~1500赫茲之間,而真章魚最高卻只能聽到1000赫茲的聲音。也就是說,來氏擬烏賊聽覺的音頻範圍比真章魚來得廣。比較聽覺閥值時,兩種動物在400赫茲、500赫茲這兩個音頻上是沒有差異。但是在其他的音頻,來氏擬烏賊聽覺的閥值顯然比真章魚低。另一方面,由於這兩種動物受聲音激發的誘導腦波波形有顯著的差異,意味著兩種動物之間,負責傳輸和解析聽覺訊號的神經網絡系統應該有結構上的差異。但這只是根據過去魚類相關研究結果所做的推測,這個論點有待日後以神經解剖方式來驗證。(見左頁〈章魚和烏賊的聽力比較〉)


另一個有趣的發現是,兩種頭足類聽覺最敏銳的音頻都是600赫茲。兩條聽覺靈敏曲線告訴我們的是:來氏擬烏賊的聽覺遠較真章魚來得好,因為相對之下,來氏擬烏賊有較寬廣的音頻和較敏感的音壓。這些生理特性可以透露牠們生態上的特性嗎?來氏擬烏賊棲息在表層水域,擁有較寬廣的音頻聽覺範圍與較低的閥值,使牠們可以偵測到周遭可能的掠食者或獵物。對於底棲性的真章魚而言,高頻聲音不容易在底部傳遞,因而真章魚的聽覺音頻不高於1000赫茲,是與牠們棲所的特性有很密切的相關性。雖然神經生理學的研究提供了這兩種頭足類動物聽覺能力差異的一些資料,但是由於缺少野外及實驗室的行為觀測資料,我們仍然不知道牠們的聽覺能力在攝食、求偶、禦敵時所扮演的功能。


頭足類起源於約5億5000萬年前的寒武紀,其間有許多種類滅絕了,但也有新的種類持續在演化中。以現生物種而言,牠們幾乎分佈於地球上的所有海域,而且從沿岸到深海都有牠們的身影。很顯然的,牠們的感覺系統在面對漫長的天擇過程中,一定給予了許多的助力,但到目前為止我們對頭足類的視覺、機械覺(包括平衡、聽覺)、肌肉運動知覺(調控頭與觸手及身體的相互運動)、化學覺(包括味覺和嗅覺)所知很有限。要想知道這些動物的感官系統如何運作,還需要更多的努力。