生命科學

鯊魚的第六感

除了視覺、嗅覺、聽覺、味覺、觸覺這五種感官, 鯊魚還有敏銳的「第六感」:電覺,可以偵測微弱電場,捕捉獵物。

撰文/菲爾茲(R. Douglas Fields)
翻譯/黃榮棋

生命科學

鯊魚的第六感

除了視覺、嗅覺、聽覺、味覺、觸覺這五種感官, 鯊魚還有敏銳的「第六感」:電覺,可以偵測微弱電場,捕捉獵物。

撰文/菲爾茲(R. Douglas Fields)
翻譯/黃榮棋

恐怖的背鰭劃破水面,直逼我們而來─一頭三公尺長的碩大青鯊,正如魚雷般朝血腥氣味方向游去。我與太太米蘭妮注視著在我們七公尺長的Boston Whaler快艇邊圍繞的幾隻大鯊,突然,一隻鯊魚的銀藍色口鼻衝上甲板的方形切口,米蘭妮大叫「小心!」,我們本能縮了回來,不過,只是有驚無險,鯊魚咧著滿口乳白色閃爍的尖突鋸齒,揚長而去。

我們用杓子將血灑在海上吸引鯊魚前來,但我們對牠那出名的嗜血性格不感興趣,而是想研究鯊魚神秘的「第六感」。研究室實驗已經證實,鯊魚能偵測極微弱的電場─像是動物細胞接觸到海水時會產生的那種。但鯊魚如何應用這項獨特的感官,還有待證實。我們就是想利用這艘船來找出原因。

科學家一直到1970年代,才開始懷疑鯊魚可以偵測到微弱電場。我們現在知道,這種電覺(electroreception)可以幫助鯊魚發現食物,既便是在五種常見感官(視、嗅、味、觸與聽覺)都幾乎無用武之地的環境也一樣。電覺可以用在污濁水域或暗無天日的地方,甚至是針對藏身沙底的獵物。

我與同事目前正在研究電覺的分子基礎,其他人探討的問題有:電覺器官如何發育形成?我們的脊椎動物祖先在離開海洋之前,是否也能夠偵測電場?不過,這些研究都還在起步階段。在這裡,我要描述研究人員如何發現鯊魚的電覺,以及如何證明電覺對成功捕獵的重要,這是一個迷人而鮮為人知的跨世紀故事。

神秘的鯊魚鬍渣

故事要從1678年義大利的解剖學家勞倫茲尼(Stefano Lorenzini)說起。對於鯊魚與魟魚頭部前端斑點般的體孔,勞倫茲尼形容這些體孔讓鯊魚看起來像早上刮過鬍子、下午五點又長出鬍渣。勞倫茲尼指出,體孔集中在鯊魚嘴巴四周,若將鄰近的表皮翻開,每個體孔都是一條透明管子的開口,管子裡面充滿晶狀膠質。有些管子小而脆弱,有些長十多公分、粗細就像義大利麵條。勞倫茲尼發現,這些管子會在頭部深處聚集成幾團大的清澈膠塊。他曾經想過,魚體上的黏液或許是這些體孔分泌的,但後來又放棄這種想法,之後他猜測,這些體孔或許還有其他「不為人知的功用」。但真正的功能,在勞倫茲尼之後的數百年一直不得解。

體孔的功能要到19世紀中葉才明朗,此時研究人員剛釐清「側線」的功能,側線與勞倫茲尼發現的孔管系統有些類似。許多種魚與兩棲動物體的兩側,從鰓至尾都有側線來偵測水的流動。魚身上的側線是由整列特化的穿孔鱗片組成,每個孔洞的開口向內延伸,可連到表皮下的一條縱走管子,這條管子有許多膨大部位,裡頭有稱為毛細胞的特化感覺細胞,會伸出細長的刷狀突起(纖毛)進到管子裡。例如在幾尺外游動的魚造成水的些微流動,會像風吹過田地時引起的稻波,使細微的毛細胞叢彎曲,因而刺激神經,之後的神經衝動會將水流動的強度與方向通知魚腦。人耳的耳蝸管就保有側線的演化痕跡。

到了19世紀末,新改良的顯微鏡顯示,鯊魚口鼻處的體孔及下方的不尋常構造(現在稱為勞倫氏壺腹),必然是某種感覺器官。這種器官內的每條管子最後有個球狀囊袋(即壺腹),壺腹伸出一條細神經與前方側線的神經分支連結。科學家追蹤這些神經纖維,發現它連到頭顱基部並經由延腦背側進入腦子。延腦是神經將感覺訊息傳送到腦子的共同部位。研究人員在每一個壺腹裡,找到一種類似人的內耳與魚的側線系統的微小毛細胞,只是一直不知道這種毛細胞偵測什麼樣的刺激

科學儀器帶動電覺的發現

研究人員面臨了困難:如何才能確定這全然陌生的感官有什麼功能?答案來自優良儀器與想像力的結合。
1909年,美國哈佛大學生物學家帕克(G. H. Parker)將狗鯊的壺腹開口附近的表皮剪掉,移除了這個區域的觸覺受器。他發現,輕觸裸露的管子還是會造成狗鯊的反應,意謂著壺腹這個器官或許會感應水的流動或水壓,但他並不確定。畢竟,眼睛被戳到而引起的反射動作,不表示眼睛是演化來感覺快速直拳的。
就像19世紀發明的顯微鏡開啟了研究新頁一般,剛發明的真空管放大器也提升了1925~1950年代的腦功能研究。1938年,英國普利茅斯海洋生物協會的桑德(Alexander Sand)成功放大了從勞倫氏壺腹傳到腦子的神經脈衝訊號。桑德發現,神經會穩定送出衝動,但某些刺激會突然加快或減慢衝動頻率。就像帕克一樣,桑德也注意到壺腹會對觸壓產生反應,不過他也發現衝動頻率會隨溫度下降而加快。的確,壺腹對溫度敏感到可以偵測到外界0.2℃這麼小的溫度變化。壺腹對溫度的偵測能力,連同科學家熟知的水溫對魚類迴游與其他行為的重要影響,似乎強烈暗示這個器官是個溫度受器。
1960年代,英國伯明罕大學的生物學家馬瑞(R. W. Murray)利用現代電生理儀器重做桑德的實驗,證實壺腹會對溫度變化、壓力差與碰觸產生反應,不過他還發現,這個器官對鹽度的些微變化也很敏感。當他碰巧打開連通壺腹管子開口附近的電場時,神經衝動樣式也跟著改變。他更發現,衝動樣式的改變會隨電場的強度與極性而有不同,當電場正極靠近壺腹開口時,衝動頻率減低;當電場負極靠近時,衝動頻率增高。
令人震驚的是,馬瑞發現壺腹可對百萬分之一伏特施加於一公分海水這麼弱的電場產生反應,這等同於一顆1.5伏特的AA電池,兩端分別接在紐約長島海峽與弗羅里達傑克森維爾旁的水域,所造成的電場強度,理論上,在這兩點間游動的鯊魚馬上可以知道這顆電池有沒有接通。(後來的實驗指出,鯊魚可以分辨15奈伏特的差距。)沒有任何其他組織、器官或動物可以比擬壺腹對電場的極端敏感性。的確,工程師也很難用現代儀器測量海水裡這麼弱的電場。

電覺有什麼功能?

能偵測這麼弱的電場對魚有什麼好處?答案的線索來自早期對其他魚類進行的「生物電」(電場發射)研究。例如電鰻利用特化器官產生強烈電擊來電昏獵物;然而有些魚類卻似乎刻意產生很弱的電場,但不拿來當武器。這些顯然無用的器官演化也曾困擾達爾文,他在《物種起源》中認真思考過這個生物謎題。
1950年代,英國劍橋大學動物學家里斯曼(H. W. Lissmann)與其他人想找出弱生物電的功能,他們發現,製造弱生物電的魚,可以偵測到自己的電場。牠們身上的結節狀電覺感受器(tuberous receptor)與勞倫氏壺腹大不相同:結節受器沒有長管子,也不像壺腹對電場那麼敏感。不過,當時他們的發現,為常見的五種感覺新增了「電覺」這一項。
弱電器官與結節受器的合作,形成了類似雷達系統的發射器與接收器,非常有助於夜間獵食或巡游於污濁的亞馬遜河。一旦物體改變了發射電場的形狀,結節受器就會偵測到變化,因而得知物體的位置。
不過鯊魚與魟魚缺乏專門發射電場的器官。研究人員猜測,非常靈敏的勞倫氏壺腹或許是做為被動的「雷達」系統,可偵測自然環境中的微弱電場,就像某些夜視鏡可藉由放大星光來看清夜間戰場一樣。
果真如此,那麼這些動物偵測的是什麼?有可能是非常短暫而微弱的生物電,如腦波與心肌收縮電位。但鯊魚似乎不太可能利用勞倫氏壺腹偵測只有幾毫秒的電場脈衝;相反的,壺腹最適合感受變化最慢的電場,像是電化學電池產生的電場。
擁有這種能力並不離譜,這是因為生物細胞的構造,讓體內所有細胞形同一個個電池。一般電化學電池之所以會產生電壓,是因為內含兩種分隔的不同靜電價的電解液造成的。正負電荷會互相吸引,因而造成的電荷移動就形成電流。同理,活細胞內的電解液與海水不同,因而會在界面形成電位差。因此,海裡的魚體就像一個弱電池,會朝身體四周發射電場。魚鰓在唧取海水的過程,魚體電池所產生的電場也會跟著緩慢改變。
1970年代,當時還在荷蘭烏特列茲大學的生物學家卡爾明金(Adrianus Kalmijn,現於美國斯克里普斯海洋學研究所),利用電子放大器指出海裡的動物會製造生物電場。這些十分微弱的電場少有變化或完全不變,這正是勞倫氏壺腹最擅長偵測的電訊號。卡爾明金也證實,藏於水族箱底沙下的電極,只要發射出類似鯊魚獵物產生的電場,圈養的鯊魚就能找出電極並加以攻擊。

大海中的實驗室

在實驗室的控制環境下證明勞倫氏壺腹會對電場反應是一回事,但要確定壺腹是否與如何應用在自然環境卻是另一回事。我們後來發現,這項任務沒那麼容易,原因之一是獵物產生的弱電訊號,可能伴隨自然環境如鹽度、溫度、水的流動、酸度等產生的電雜訊,甚至是海中的金屬線也會產生鯊魚可輕易偵測的電壓。
想測試魚如何在自然環境(例如獵食時)使用這種感官能力,我們就必須觀察牠們在海中的行為──這正是我們之所以會在那艘玻璃纖維(非金屬)小船上的原因,船上的甲板還有著方形切口。1981年,我與米蘭妮、卡爾明金以及他在美國伍茲霍爾海洋研究機構的同事黑爾(Gail Heyer),想看看海裡的大型鯊魚是否會在正常覓食過程中利用電覺,於是我們發明了兩端各有一組電極的T形裝置。
我們在夏末出海,經由甲板的方形切口將T形裝置放入海中,並將磨碎的魚渣經由連接兩根電極間的開口送進海裡。之後我們讓電極通電,產生可以模擬鯊魚常見獵物所發射的電場。我們之中有一個人以隨機方式讓一根電極通電,另一個人(不知道是哪一根電極通了電)則觀察鯊魚的反應。如果鯊魚選擇攻擊通了電的電極,我們就知道鯊魚是利用電覺來捕捉獵物。
第一個晚上,我們蹲伏在船上的甲板做實驗,從方形切口觀看一隻繞游的大青鯊,游向T形裝置流出的魚渣氣味。鯊魚筆直游向氣味,就在最後一刻,突然轉向右邊,猛然咬住T形裝置的右桿。鯊魚抖擺、摔動、然後突然放掉裝置。就在攻擊前的最後一刻,鯊魚不再理會氣味的來源,反而是轉向咬住通電的電極。整個夏天,我們目睹了許多次這類的攻擊,鯊魚攻擊通電電極的次數,遠比沒有通電電極或食物氣味來源的次數多得多。
鯊魚在攻擊前的最後一刻所利用的電覺,勝過味覺和嗅覺這麼強烈的感覺線索,這個發現或許可以解釋傳說中令人困惑的鯊魚攻擊人事件。有些目擊事件指出,鯊魚會持續攻擊受害者,反而忽略試圖將受害者拖到安全處的泳者。當血液模糊了視線與嗅覺時,想當然耳,鯊魚也許會找不到原來的受害者,不過,電覺似乎可以讓鯊魚標定受害者傷口湧出的血腥電解液所造成的強烈電場。
鯊魚獵食時會用上所有的感官,但每一種感官的用途不同、靈敏度也不同。嗅覺與聽覺最適於遠距離定位獵物,視覺、側線感覺與味覺則在近距離較重要。不過,鯊魚攻擊前的最後一刻,與獵物的距離不足一公尺,電覺最有用,可準確定位、大口無誤迎向獵物。這個見解或許有天能用來設計假餌,誘開鯊魚別去攻擊泳客。
我與同事研究的重點是鯊魚的獵食行為,因為要引發這種行為並不困難,不過鯊魚必然也會在其他場合利用電覺。經由這種奇怪而全然陌生的感官,將見識到什麼樣的世界?恐怕也只能想像了。 (本文出自SA 200708)

End

重點提要

■鯊魚與其親屬魚類可以感受到周遭動物發出的極其微弱電場,這種能力只有其他少數生物可以相比。
■鯊魚的感電能力源自稱為勞倫氏壺腹(ampullae of Lorenzini)的獨特電覺構造,這是17世紀解剖學家勞倫茲尼最先加以描述的。
■作者與同事證實,鯊魚利用這種「第六感」在獵食的最後一刻找出獵物位置並加以攻擊。電覺受器的其他可能功用還有待證實。
電覺發現史

1678年
義大利解剖學家勞倫尼茲描述了鯊魚與魟魚電覺系統的構造。其功能依舊是個謎。
19世紀末期
科學家解釋魚類側線的功能是在偵測水的流動,就某方面而言有些類似電覺系統。利用顯微鏡已可觀察並描述現在稱為勞倫氏壺腹的構造。
1909年
帕克發現壺腹會對碰觸產生反應,他猜測壺腹或許會偵測水的流動。
1938年
桑德記錄勞倫氏壺腹對各種刺激所反應出的神經衝動,他注意到壺腹也對溫度變化有反應。
1950年代
里斯曼及其他人描述了弱電魚的「結節受器」是在偵測自身的電場。這項發現讓已知的動物感覺新增電覺一項。
1960年代初期
馬瑞發現勞倫氏壺腹對些微鹽度變化與弱電場相當敏感。
1970年代
卡爾明金證明海中動物的身體會產生電場,也證明圈養的鯊魚,可以找到並攻擊產生類似電場、藏於沙底的電極。
1990年代至今
研究人員指出,電覺是水生動物自遠古時代就普遍具備的感覺。
銀鮫也能偵測電場嗎?

鯊魚不是最先具備電覺受器的魚類,牠們已經絕種的古老祖先在古老海域就能偵測電場。我早期針對電覺的研究,主要想知道某種演化自這些早不復存種類的奇異魚種(像銀鮫這種原始深海底棲魚類)是否也有電覺。
我在1970年代末期一次商業拖網時,首次見到這種長相奇異的生物,當時我還是美國加州莫斯蘭丁海洋實驗室的研究生。銀鮫的門牙很大,因此嘴巴無法完全閉攏。這個特徵加上一對大眼睛,讓銀鮫看來像隻兔子或老鼠,這也就是牠俗稱為兔魚或鼠魚的緣故。
由於鼠魚沒有商業價值,船長讓我帶回家研究。不久我就注意到,鼠魚整個頭介於皮膚與其下肌肉間充滿了透明的膠狀物質,從側面光照膠質,可以看到盤根錯結的透明膠質管子,往外延伸至頭部表面的體孔,就像是鯊魚的勞倫氏壺腹。我懷疑鼠魚也有這些器官,但為了驗證我的假設,我必須捕捉到一條活魚,好好養到做完實驗為止。
為達目的,我加入了定期往返加州蒙特雷灣海域的商業漁船充當船員助手。一個多霧的早晨,「假期2號」抓到了一條活的鼠魚,船長用無線電話通知我到碼頭領取。回到實驗室後,我將鼠魚放到一個海水持續流動的環形水族箱(如右上圖示)。環中央剛好大到可以讓我坐在裡頭觀察鼠魚逆水而游(鼠魚喜歡的方向)的情形。
不久後我就知道,鼠魚逆水而游的習性或許有助於回答我想問的問題。首先,我把電極埋藏在沙裡。當鼠魚游到隱藏電極的上方時,我便打開電場,同時用玻璃棒輕敲鼠魚,誘使牠順水而游。鼠魚不久就又轉向回到牠喜歡的游向。我假設,鼠魚如果能夠偵測到弱電場,應該就會將這個弱電場與討人厭的玻璃棒連結在一起。果若如此,當我打開電場時,鼠魚也許就會自己轉向。如果鼠魚怎麼學都學不會,有可能就代表鼠魚無法偵測到弱電場或是沒有學習的慧根。
多次努力之後終於得到我要的結果。我一打開電場,銀鮫馬上逆向而游。鼠魚偵測到電場,而且也知道遊戲規則。從此之後,只要我一打開電場,鼠魚就會轉向而游。但只要我不打開電場,鼠魚就毫不猶疑游過電極上方。透過改變電場的強度與頻率,我發現鼠魚可以輕易偵測到像海裡魚兒發射出來那麼弱的電場。
實驗雖然證實鼠魚可以偵測到弱電場,但並沒有證明鼠魚利用類似勞倫氏壺腹的構造來執行任務。我與斯克里普斯海洋研究所的電生理學家蘭格(David Lange)用同一隻鼠魚設計實驗來回答這個問題。我們採取1938年桑德的方法,記錄連接到這些器官的神經活性。當神經脈衝從這個神秘器官快速傳向腦子時,就有一條綠色磷光波形從示波器螢幕上掃過,喇叭也同時大聲迴盪著劈啪聲響。
當鼠魚安然深睡於麻醉劑之下時,神經衝動會與呼吸節律同步進行。不過就在我們將電場放置在其中一個皮膚體孔開口附近時,實驗室突然就充滿了吵噪的劈啪聲響,代表持續不斷的神經衝動正往鼠魚腦子傳送過去。之後,我們改變電場的頻率,神經衝動也如遊行海軍士兵一樣亦步亦趨。而且當我們改變電場的極性時發現,是負極在刺激這個器官,而正極則會抑制其功能,就像馬瑞在鯊魚壺腹上觀察到的一樣。鼠魚無疑是有電覺。後來的研究指出,鼠魚的電覺受器與鯊魚的完全相同。
磁鐵能趕走鯊魚?

有人想發明強力磁鐵來轟擊鯊魚敏感的電覺受器,防止鯊魚吃餌或攻擊泳客。葛魯柏(Samuel Gruber)、史楚勞德(Eric Stroud)與赫曼(Mike Herrmann)等研究者與商人說,讓鯊魚游過磁場時造成的場內電壓變化,可混淆鯊魚的電覺受器。
美國邁阿密大學海洋生物學家葛魯柏解釋,「重點是要拯救鯊魚而不是人」。世界自然基金會估計,20%的鯊魚種類已經瀕臨滅絕。葛魯柏宣稱,如果可以讓磁鐵固定於商業多鉤長線,全球在一夜之間可拯救五萬條鯊魚免受釣鉤之害。
透過世界自然基金會的支持,這個團隊正在研發引線上繫著強力磁鐵的釣鉤(上面的黑色圓柱)。由於商業與遊釣魚種沒有電覺受器,因此不會影響吃餌。初步測試結果雖令人振奮,但還不到穿上塞滿磁鐵衣裝在海中漫游的地步;還沒有任何經過同儕審查的科學研究指出,磁鐵會影響鯊魚的任何行為。


【欲閱讀更豐富內容,請參閱科學人2007年第67期9月號】